Am 12. April 1870 wurde die 55,78 km lange Verbindung nach Treuchtlingen und damit auch der Bahnhof in Betrieb genommen. Mit Eröffnung des Zentralbahnhofs verlor der Bahnhof Nord jedoch an Bedeutung. Ab dem 1. Oktober 1875 hielten in Ingolstadt keine Schnell- und Eilzüge mehr. Bis 1892 hatte der Bahnhof drei Überholgleise und ein Durchfahrtsgleis. Am 1. Mai 1903 folgte die Streckeneröffnung nach Dolling. Bei dieser Gelegenheit wurde der Bahnhof Ingolstadt in Ingolstadt-Nord umbenannt. Diese 15,69 km lange Strecke wird heute bis Altmannstein nur noch für den Güterverkehr genutzt. Das bis heute in seiner Form erhalten gebliebene Empfangsgebäude wurde aus militärischen Gründen als Baracke ausgeführt, um es im Kriegsfall schnell beseitigen zu können, da der Bahnhof in Schussfeld der Festungskanonen lag. 1930 erhielten die Bahnsteige Überdachungen sowie einen Bahnsteigtunnel. Am 4. April 1945 wurden die Gleichanlagen durch Bombenabwurf schwer getroffen. Nach dem Krieg wurden die Außenmauern in Stein ausgeführt und verputzt. Im Zuge des Neubaus einer Umgehungsstrecke 1995 wurden ein drittes Gleis zum Hauptbahnhof und der so genannte "Audi-Tunnel" gebaut, der den Werksanschluss mit dem Bahnhof verbindet. Das Empfangsgebäude riss man am 6. März 2010 ab und ersetzte es durch ein Neues.